PÖFF Shorts sündis, kui kohtusid kaks festivali – Animated Dreams ja Sleepwalkers.

Animated Dreams sai alguse 1999. aastal kui Otto Alder kureeris animatsiooniprogrammi Pimedate Ööde Filmifestivalile. Järgneva 18 aasta jooksul, suuresti tänu Eesti animahuviliste ja -professionaalide kogukonnale, kasvas Animated Dreams Baltimaade suurimaks ja olulisemaks rahvusvaheliseks animatsioonifestivaliks.

2000. aastal alustas PÖFFil teine kärgfestival Sleepwalkers, mis esialgu keskendus tudengifilmidele, kuid laienes  kiirelt mängu- ja dokumentaalfilmidele pühendatud lühifilmide festivaliks. Rahvusvahelise tunnustuse sai Sleepwalkers 2014. aastal BAFTA kvalifikatsiooniga.

2017. aastal otsustasid kaks omanäolist ja pika ajalooga festivali ühineda ainulaadseks lühifilmide ja animatsiooni sündmuseks, missiooniga tuua kokku andekaid audiovisuaalsete lugude vestjaid kõikjalt maailmast ning pakkuda mõnusas atmosfääris põnevaid elamusi.